Основателем монастыря был Герасим, который поселился в окрестностях Дорогобужа, на красивой лесной поляне, близ «многошественной» дороги. Он с радостью принимал окрестных жителей и благословлял их на строительство своих домов вблизи монастыря. Сам же Герасим построил деревянную Троицкую церковь с приделом Сергия, монашеские кельи, а позже срубил и Богородицкую церковь. Строгий порядок был заведен в монастыре. Монахи были обязаны ходить на все богослужения, безропотно исполнять «всякое дело монастырское» и носить ту одежду, которую установил настоятель. Вход в монастырь женщинам разрешался лишь три раза в год – в дни праздничных богослужений в честь святых, имена которых носили два монастырских храма и придел одного из них.

К концу 16 века земельные пожертвования превратили Свято-Троицкий Болдин монастырь в крупную вотчину Дорогобужского уезда. Сюда с грамотами приезжали гонцы из Москвы и Смоленска, бывали проездом деловые и торговые люди. Для них Болдино было местом остановки на длинном и утомительном Смоленском тракте. 

С Свято-Троицким Болдиным монастырём был связан и «государев мастер» Фёдор Савельевич Конь – строитель Белого города Москвы (1580-1593), а затем и Смоленской крепости (1595-1602). Фёдор Конь и его пасынок делали в 1594 и 1606 годах большие по тем временам денежные вклады. Такого же рода вклады неоднократно поступали тогда в монастырскую казну и от известных князей Звенигородских, родовые вотчины которых находились поблизости. Для них Свято-Троицкий Болдин монастырь был также и фамильной усыпальницей. Не оставлял без внимания этот монастырь и Борис Годунов, так же не раз пополнявший его казну своими крупными подношениями. 

В конце 16 века в Свято-Троицком Болдином монастыре были развёрнуты большие работы, связанные с подготовкой крупного строительства. Сносились старые и строились новые печи для обжига кирпича, хозяйственные постройки для его сушки. Приходившие в монастырь богомольцы и те, кто бывал в нем проездом, с интересом наблюдали, как в глубине дорогобужских лесов вырастали стены новых каменных зданий, сменявших старые, деревянные, уже обветшавшие. Дружно, рука об руку, работали наёмные и монастырские мастера. Руководил строительством новых зданий Свято-Троицкого Болдина монастыря «церковный мастер» Терентий. Под его наблюдением был построен большой пятиглавый трёхапсидный Троицкий собор с двумя симметричными приделами, обширная трапезная с шатровой Введенской церковью и колокольня. 

Монастырь вырос, стал более торжественным и привлекательным. Словно жемчуг на чёрном бархате заблестел он стенами новых, чисто выбеленных каменных зданий, расположившихся на берегу небольшого искусственного пруда. В апреле 1592 года создание ансамбля монастыря было закончено, мастер Терентий покинул Болдино и уехал в Москву.

Во время Великой Отечественной войны, в окрестностях Болдина, образовался партизанский лагерь. В зданиях монастыря работали мастерские, ремонтировавшие танки и автомашины, чинившие оружие и снабжавшие партизан военной техникой. В 1942 году фашисты захватили Болдино, а на следующий год, отступая под натиском Советской Армии, начали подготовку к уничтожению монастырского ансамбля. Несколько дней подряд слышали местные крестьяне, как трещали отбойные молотки в монастыре, долбившие толстые стены его великолепных зданий. Страшный взрыв потряс затем окружающую местность. Свято-Троицкого Болдина монастыря не стало. Переживший время иезуитов, обосновавшихся в нём в 1611-1615 годах, в период польско-литовского господства на Смоленщине, и ограбленный французами в 1812 году, превратившими его в тюрьму для пленных русских солдат, в 1943 году полностью прекратил своё существование.

Возрождение Болдинской обители стало возможным благодаря подвижнической деятельности дорогобужанина, выдающегося реставратора П.Д. Барановского, а затем и его ученика А.М. Пономарёва. В 1991 году Болдинский монастырь опять стал действующим. За 1997-1999 годы восстановлен второй ярус Трапезной с одностолпной палатой и церковью Введения. Сегодня восстановление обители ведётся трудами монастырской братии под руководством архимандрита Антония. В монастырь съезжаются паломники и православные люди со всего мира, чтобы полюбоваться его красотой и величием.